Ст. 61 гласила: «В целях объединения революционных усилий союзных республик по борьбе с политической и экономической контрреволюцией, шпионажем и бандитизмом, учреждается при СНК Союза ССР объединенное государственное политическое управление (ОГПУ), председатель которого входит в СНК Союза ССР с правом совещательного голоса».
Конституция СССР 1924 года не содержала какого-либо упоминания о правах и свободах советских граждан. Этим она кардинальным образом отличалась от следующего основного закона страны — принятой в 1936 году знаменитой «сталинской» Конституции. Конституция 1936 года провела четкую демаркационную линию между двумя периодами конституционной эволюции Советского Союза. Время диктатуры пролетариата истекло, ее миссия была выполнена. Настало время праздновать победу социализма на всей территории Советского Союза. Основная цель Конституции СССР 1936 года заключалась в легитимации основ социалистической системы и, в то же самое время, в представлении сталинского политического режима как истинной демократии. Политическая элита 1930-х годов прекрасно осознавала необходимость отвлечь внимание как советских граждан, так и иностранных государств от того, что на самом деле происходило в стране. Именно поэтому необходимо было отказаться от жесткой и эмоционально насыщенной риторики первых лет большевизма и принять новый основной закон советского государства, содержащий достаточно широкий спектр прав и свобод граждан и ряд иных, на первый взгляд вполне демократических положений.
Новая Конституция официально провозгласила победу социализма в СССР. Экономическая система была определена как социалистическая, при которой большинство «орудий и средств производства» находятся в собственности государства и лишь малая их толика принадлежит колхозам и кооперативным организациям. От НЭПа и его нововведений не осталось и следа; ст. 4 новой Конституции провозгласила, что социалистическая система хозяйства и социалистическая собственность утвердились в результате «ликвидации капиталистической системы хозяйства, отмены частной собственности на орудия и средства производства и уничтожения эксплуатации человека человеком». Возросло количество союзных республик: входившие ранее в состав ЗСФСР Армения, Грузия и Азербайджан получили статус союзных республик. В 1936 году в состав СССР вошли также Казахская и Киргизская ССР. В 1940 году список пополнили Молдавия, Эстония, Латвия, Литва и Карело-Финская Республика.
В новой Конституции были закреплены существенные изменения, произошедшие в системе органов государственной власти. Высшим органом стал Верховный Совет СССР. Согласно ст. 32, к его исключительной компетенции была отнесена законодательная власть. Он имел бикамеральную структуру, аналогичную структуре упраздненного ЦИК СССР, и его палаты носили идентичные названия и обладали аналогичным статусом. Избирался ВС СССР сроком на 4 года, сессии его созывались Президиумом ВС СССР 2 раза в год. Как правило, в совокупности продолжительность этих сессий не превышала 2 недель в году, депутаты не являлись профессиональными парламентариями, так что на звание парламента высший орган законодательной власти в СССР претендовать никак не мог. Высшим исполнительным и распорядительным органом страны, согласно ст. 64, являлся Совет Народных Комиссаров СССР (он же Правительство СССР, или Совнарком), формировавшийся на совестном заседании обеих палат Верховного Совета СССР, перед которым был ответственен и которому подотчетен, а в промежутках между сессиями ВС СССР — Президиуму Верховного Совета СССР.