Бортовой комплекс оборудования должен был обеспечивать навигацию и применение широкой номенклатуры бортового вооружения. Военные традиционно настаивали на оснащении самолета кормовой стрелково-пушечной установкой, ОКБ удалось убедить военных отказаться от этого требования и за счет экономии массы и свободных внутренних объемов усилить бортовую систему РЭП. Сложная и многофункциональная конфигурация системы управления бортовым вооружением потребовала широкого привлечения методов и технологий современной вычислительной техники. В системе управления вооружением были заложены принципиально новые решения. В структуре бортового комплекса появилась отдельная система управления ракетным оружием (СУРО). Все эти работы шли в тесном сотрудничестве разработчиков системы вооружения и комплекса с ОКБ (от ОКБ А. Н. Туполева этими проблемами занимался Л. Н. Базенков).
По свидетельству главного конструктора ОКБ А. Н. Туполева Валентина Ивановича Близнюка, в ноябре 1972 года Андрей Николаевич «благословил» эскиз еще только замыслившегося тогда самолета.
«У колыбели самого мощного в мире ракетоносца стоял Андрей Николаевич Туполев, — говорил В. И. Близнюк в своем интервью „Красной Звезде“. — Может, сегодня кому-то покажется невероятным, но мы приступили к работам по созданию межконтинентального тяжелого сверхзвукового самолета-носителя, способного достигать территории США или входить в необходимую для этого зону пуска ракет, в 1952-м… Конкурсные работы были проведены при жизни Андрея Николаевича Туполева. Наш проект был принят потому, что наше конструкторское бюро было единственным обладателем научно-технического и производственного задела, необходимого для реализации этой задачи…»
После проработки основных системных и компоновочно-конструктивных вопросов, согласования их с заказчиком и смежниками, открывалась «зеленая улица» для постройки Ту-160. Постановлениями Совета министров СССР было задано создание стратегического многоцелевого самолета Ту-160 в варианте ракетоносца-бомбардировщика с ДТРДФ НК-32. Практическая дальность полета с боевой нагрузкой девять тонн (две ракеты Х-45) на дозвуковом крейсерском режиме полета оговаривалась в 14–16 тысяч километров; дальность полета по комбинированному профилю, включая участок пути две тысячи километров на малой высоте (50–200 метров) или при полете на сверхзвуке — 12–13 тысяч километров. Максимальная скорость ракетоносца на высоте — 2300–2500 км/ч; максимальная скорость при полете на малой высоте — 1000 км/ч; практический потолок — 18–20 тысяч метров; масса боевой нагрузки: нормальная — девять тонн; максимальная — 40 тонн.
В 1976–1977 годах были подготовлены эскизный проект и полноразмерный макет самолета. В том же 1977 году макет и эскизный проект были одобрены заказчиком. Согласно эскизному проекту, взлетная масса Ту-160 определялась в 260 тонн, масса снаряженного самолета — 103 тонны, масса топлива — 148 тонн, при нормальной боевой нагрузке девять тонн. Самолет получался более крупным, чем его американский аналог В-1А. По составу вооружения в дальнейшем произошли существенные изменения.
Производство первых трех самолетов началось в Москве в цехах ММЗ «Опыт» в 1977 году. Фюзеляжи для самолетов изготавливались в Казани, крылья и стабилизаторы — в Новосибирске, створки отсека вооружений — в Воронеже, а опоры шасси — в Горьком. Одновременно с производством этих машин в Казани шла подготовка к серийной постройке Ту-160. Первая опытная машина «70-01» предназначалась для заводских испытаний и доводок, вторая («70-02») — для статических испытаний, третья («70-03») должна была стать предсерийной.
К лету 1980 года постройка первой машины была в основном закончена и она была перевезена на Жуковскую летно-испытательную и доводочную базу. С 22 октября 1980 года на опытной машине начались проверки и доработки систем самолета и оборудования. 14 ноября 1981 года экипаж летчика-испытателя Б. И. Веремея совершил первую рулежку.
Накануне дня рождения главы государства Л. И. Брежнева, 18 декабря 1981 года, экипаж Б. И. Веремея (второй пилот С. Т. Агапов, штурманы — М. М. Козел и А. В. Еременко) поднимает Ту-160 в первый полет продолжительностью 27 минут.
Генерал-полковник авиации, Герой Советского Союза В. В. Решетников, в те годы командующий Дальней авиацией СССР, много сделавший для появления этого великолепного самолета, очень хотел взглянуть на взлет новой машины. В ОКБ, однако, его стремления не разделяли и отказывали в приглашении, ссылаясь на старые авиационные традиции. Тем не менее, имея пропуск на аэродром в Жуковском, он, вместе с шофером, стараясь никому не попадаться на глаза, велел притормозить машину в безлюдном месте, несколько в стороне от длинной полосы, и наблюдал величественный взлет нового самолета.