Родство с боярами, столь высоко ценившееся прежде, могло теперь погубить карьеру служилого человека. В опричный корпус зачислялись незнатные дворяне, они и получали все возможные привилегии. Прочих лишали их поместий и высылали из уезда. Судя по вяземским писцовым книгам, Дмитрий Годунов пережил все испытания и попал в опричный корпус в момент его формирования.
Дмитрий Иванович Годунов исправно служил в опричнине, но не лез в руководство. Свой первый думный чин он получил случайно, благодаря внезапной смерти царского постельничего В. Ф. Наумова.
Иван Грозный назначил Д. И. Годунову «у постели быти», а затем «за саньями ходити» на свадьбе царя с Марфой Собакиной 25 октября 1571 года. Постельничий ведал «царской постелью», то есть гардеробом.
Постельничему подчинялись многочисленные дворцовые мастерские, в которых работали портные, скорняки, колпачники, «чеботники» и другие мастера. Постельничий приказ заботился не только о бытовых, но и о духовных нуждах царской семьи. В его штате было несколько десятков певчих, составлявших придворную капеллу.
Ко времени введения опричнины Постельничий приказ сильно разросся. За его высшими служителями числилось более пяти тысяч четвертей поместной земли. Через руки постельничего проходили крупные суммы денег. На одно лишь жалованье служителям и мастерам приказ тратил до тысячи рублей в год.
Постельничий приказ заботился также о повседневной безопасности царской семьи. В годы опричнины эта функция приобрела особое значение. На 1573 год постельничему подчинялись постельные, комнатные, столовые и водочные сторожа, дворцовые истопники и прочая прислуга. В дворцовую стражу принимались только самые надёжные и проверенные люди. Постельничий приказ отвечал за охрану царских покоев в ночное время. С вечера постельничий лично обходил внутренние дворцовые караулы, после чего укладывался с царём «в одном покою вместе».
Опричнина изменила значение важнейших дворцовых чинов. Теперь оружничий, постельничий и ясельничий не только заведовали соответствующими дворцовыми приказами, но и заседали в Думе, вели дипломатические переговоры, командовали полками и судили.
Поскольку Д. И. Годунов по должности должен был постоянно состоять при царской особе, он жил в царском дворце. Там же поселились и его малолетние племянники Борис и Ирина.
Точная дата рождения Бориса Годунова историкам неизвестна. Предполагают, что он родился около 1552 года. Ирина Годунова родилась в 1557 году и, таким образом, была ровесницей царю Фёдору.
Позже противники царя Бориса распустят слухи о его малограмотности и даже неграмотности. Это не соответствует действительности. Достоверно известно, что Д. И. Годунов подарил монастырям несколько книг из своей библиотеки. Дядя обучил грамоте Бориса и Ирину. До нас дошли автографы Бориса, написанные аккуратным каллиграфическим почерком. Другой вопрос, что, взойдя на престол, Борис, подобно другим московским самодержцам, навсегда отложил перо. Первым нарушил этот вековой обычай лишь Лжедмитрий I, любивший собственноручно писать различные документы.
В 1570—1572 годах Борис Годунов назначен был рындой в свите царевича Ивана. 25 октября 1571 года Борис присутствовал на очередной свадьбе Ивана Грозного в качестве дружки царицы Марфы Собакиной. Любопытно, что другим дружкой был Малюта Скуратов, а свахами — жена Малюты и его дочь Мария.
Со вступлением Дмитрия Годунова на должность постельничего наметился союз с фактическим главой опричнины Малютой Скуратовым. Царский фаворит был нужен Годунову, а влиятельный постельничий не менее был нужен Малюте. Этот союз был упрочнён браком Бориса Годунова и дочери Скуратова Марии. Родство с Малютой Скуратовым в некоторой мере помогло уцелеть Дмитрию Годунову во время чисток 1571—1572 годов в опричнине, когда погибли почти все, кто был близок к царю: боярин Басманов, оружничий Вяземский, ясельничий Зайцев. Среди высших дворецких чинов уцелел один только Дмитрий Годунов.
Едва достигнув совершеннолетия, Борис Годунов получил свой первый придворный чин — стряпчего. Борис исполнял при дворе камергерские обязанности. По росписи придворных чинов в его обязанности входило: «Как государь разбирается и убирается, повинны стряпчие с постельничим платейцо у государя принимать и подавать». По ночам стряпчие дежурили на Постельном крыльце царского дворца.
На царской службе Годуновы и Сабуровы вступили в местнический конфликт с боярами Колычевыми. Богдан Сабуров добился того, что боярин Василий Умный-Колычев был «выдан ему головой». Однако Годуновы не угомонились, пока Иван Грозный не приказал казнить Василия Умного-Колычева. Князь Борис Тулупов, потомок стародубских удельных князей, нанёс какое-то «бесчестье» Борису Годунову и за это был посажен царём на кол. На глазах мученика была убита и его мать Анна. Борис Годунов за «бесчестье» получил вотчину казнённого Тулупова. Потом Годунов постарался избавиться от этого имения. Как только умер Иван Грозный, Борис Годунов, с благословения царя Фёдора, передал тулуповскую вотчину монастырю и наказал монахам молиться за погубленных бояр братьев Колычевых, Бориса Тулупова и его мать.