В самой России тяжкие обстоятельства отечества постоянно вызывали Иону принимать участие в делах гражданских. Обстоятельства эти были: междоусобная брань, которую упорно продолжал вести против великого князя Василия Васильевича князь Димитрий Юрьевич Шемяка с своими сообщниками, и частые набеги татар. Еще в первой своей окружной грамоте ко всем сынам России (в конце 1448 г.), извещая их о своем вступлении на кафедру, митрополит Иона писал: "Вы сами, дети, знаете, сколько зла и запустения земле нашей учинилось от князя Димитрия Юрьевича, сколько пролито христианской крови. Неоднократно он приходил в себя, бил челом великому князю, целовал крест, а недавно еще сам написал на себя клятвенную ("проклятую") грамоту - и все изменяет". Затем святитель убеждал сторонников Димитрия, чтобы они пощадили собственные души, перестали проливать кровь, покорились великому князю, и угрожал в случае их неповиновения и ожесточения затворить в стране их храмы Божии. В следующем году, когда Шемяка, несмотря на свои клятвы, снова восстал против великого князя на Костроме, Василий Васильевич, отправляясь туда с войском, взял с собою митрополита и епископов, может быть в надежде, что они убедят клятвопреступника и образумят; по крайней мере, Шемяка на этот раз действительно смирился. Но чрез несколько месяцев опять поднял рать в Галиче и, будучи побежден великим князем, убежал в Новгород и продолжал действовать оттуда против своего соперника. Святитель Иона обратился с пастырскими наставлениями к новгородцам, несколько раз отправлял к ним своих послов и грамоты, чтобы они не держали у себя князя Димитрия, не ходили с ним проливать христианскую кровь, поберегли свои души; в частности, владыке Новгородскому Евфимию писал, чтобы он убедил Димитрия искренно покаяться и бить челом великому князю. А когда владыка как бы в защиту новгородцев указал однажды на некоторые извинения. Иона отвечал ему: "Ты пишешь, будто я сам называю в моей грамоте князя Димитрия Юрьевича сыном. Посмотри внимательнее в ту мою грамоту и уразумей, так ли в ней написано. Я не велел вам с ним ни есть, ни пить, потому что он сам отлучил себя от христианства, своею волею наложил на себя великую церковную тягость, написал на себя клятвенную грамоту, чтобы не мыслить зла против великого князя, да все то изменил. Так можно ли мне, по Божественным правилам, называть его своим духовным сыном? Нет, я как прежде, так и теперь вместе с прочими владыками считаю князя Димитрия неблагословенным и отлученным от Церкви Божией. Ты пишешь еще, что и прежде русские князья приезжали в дом святой Софии в Великий Новгород и им по силе оказывали честь и, однако ж, прежние митрополиты грамот с такою тягостию не присылали. Но скажи мне, сын мой, какие князья прежде причинили столько зла великому князю, нарушая крестное целование, или, приехав к вам и оставляя у вас всю свою семью, ходили от вас по великому княжению губить христианство и проливать кровь? Как прежде у вас этого не бывало, то так и не писали к вам прежние митрополиты". Вскоре после этой грамоты князь Димитрий Юрьевич скончался в Новгороде (1453). Действуя таким образом на новгородцев своею духовною властию, митрополит не оставлял без внимания и прочих сторонников Шемяки. В продолжение своей многолетней борьбы с Василием Васильевичем он часто находил для себя помощь в колонии новгородской - Вятке. Иона послал туда (около 1452 г.) две грамоты. В одной он укорял вятичей за то, что они соединились с отлученным от Церкви князем Димитрием Юрьевичем и вопреки крестному целованию многократно ходили с ним на вотчины великого князя, грабили и разоряли церкви, бесчеловечно мучили и умерщвляли христиан, продавали пленников в поганство, и убеждал их исправиться, бить челом великому князю, ручаясь за его милость и угрожая в противном случае своим неблагословением. Во второй грамоте, обращенной собственно к пастырям, святитель резко порицал их за их совершенную небрежность в исполнении своего долга, за крайнюю распущенность и испорченность их паствы, налагал на них тягость церковную, пока не исправятся, и говорил, что если вятчане не перестанут от своих злых дел и не покорятся великому князю, то будут отлучены от православной Церкви. Главным союзником Шемяки против великого князя был князь Иван Андреевич можайский. Этот князь, услышав (в 1454 г.), что Василий Васильевич идет на него ратью, бежал со всем семейством своим в Литву. Тогда святитель Иона написал к Смоленскому владыке Мисаилу, чтобы он позаботился, как бы от князя Ивана не сделано было каких пакостей для вотчин великого князя и чтобы сообщил о том литовскому канцлеру.