После окончания Ленинградского университета в 1975 году был по распределению направлен в КГБ СССР.
В 1975 году около 5 месяцев работал в секретариате Ленинградского управления КГБ, в системе Второго главного управления (контрразведка).
С февраля по июль 1976 учился на курсах переподготовки оперативного состава в «401-й школе» в пригороде Ленинграда Охте, в которой готовили сотрудников наружного наблюдения. После этого полгода, до начала 1977 г. работал в Ленинградском УКГБ, по собственным словам, в «контрразведывательном подразделении… занимался иностранным элементом…» («КоммерсантЪ», 10 марта 2000; «От первого лица», с. 47), а по воспоминаниям сослуживцев – в «пятой службе» (борьба с «идеологическими диверсиями»).
Во время работы в «пятерке» обратил на себя «внимание сотрудников внешней разведки», после чего получил был переведен в систему Первого Главного управления (ПГУ, внешняя разведка) и направлен на годичные курсы переподготовки в Москву. По возвращении в Ленинград четыре с половиной года (1979–1983) служил в первом отделе (внешняя разведка) Ленинградского УКГБ.
В 1984 году, получив звание майора, был направлен в московский Краснознаменный институт (КИ) имени Ю.А.Андропова, где учился с июля 1984 по июль 1985 под псевдонимом «Платов» (на одногодичном факультете – «объект «Юрмала» в Подмосковье в Звенигородском районе). В институте специализировался на германоязычных странах (Австрия, Швейцария, ФРГ, ГДР – 4-й отдел ПГУ КГБ СССР), был старшиной отделения.
По окончании института КГБ был в августе 1985 года командирован в представительство КГБ в ГДР, где до начала 1990 г. работал в Дрездене.
На январь 1990 года – старший помощник начальника третьего линейного отдела от управления «С» (нелегальная разведка); по партийной линии – секретарь парторганизации Дрезденской группы Представительства КГБ в ГДР и член парткома Представительства.
По возвращении из ГДР получил в феврале 1990 г. должность помощника проректора ЛГУ по международным вопросам, на которой оставался до своего назначения председателем Комитета по внешним связям (КВС) петербургской мэрии летом 1991.
В 1990 году вместе с проректором ЛГУ по международным вопросам Юрием Молчановым участвовал в организации совместного предприятия ЛГУ и компании Procter & Gamble (P&G). Через проректора Ю.Молчанова возобновил знакомство с А.Собчаком.
Став в мае 1990 года председателем Ленинградского городского Совета, А.Собчак взял В.Путина к себе на должность советника по международным вопросам, а после своего избрания (12 июня 1991) мэром Санкт-Петербурга одним из первых своих распоряжений назначил 28 июня В.Путина председателем Комитета по внешним связям (КВС) Санкт-Петербургского городского правительства.
После ликвидации ГКЧП В.Путин подписал заявление об отставке из органов и в начале 1992 года был переведен в действующий резерв КГБ в звании подполковника запаса.
В конце 1991 – начале 1992 г. В.Путин выступил инициатором продовольственного снабжения Санкт-Петербурга из-за границы в обмен на экспорт. 4 декабря 1991 он подписал письмо с таким предложением в Комитет по внешним экономическим связям (КВЭС) Министерства экономики: поскольку «единственным источником поступления продуктов в регион с января по февраль 1992 года может стать их импорт в обмен на экспорт», В.Путин просил предоставить петербургской мэрии квоту в размере 124 миллиона долларов на экспорт сырья (леса, нефтепродуктов, лома цветных металлов, а также 14 тонн редкоземельных металлов – тантал, ниобий, гадолиний, церий, цирконий, иттрий, скандий, иттербий), а возглавляемому им КВС – право на распределение квот и выдачу лицензий». 25 марта 1992 Минэкономразвития предоставило КВС Санкт-Петербурга право подписывать экспортные лицензии. Однако некоторые лицензии и контракты Путин и его заместитель Александр Аникин подписали еще до получения официального разрешения.
10 января 1992 по решению 13 сессии Петросовета была создана специальная депутатская Рабочая группа по расследованию деятельности КВС во главе с Мариной Салье (председателем комитета Петросовета по продовольствию) и Юрием Гладковым.
М.Салье вспоминает, что сырье, в т. ч. содержащее редкоземельные элементы, продавалось с разрешения КВС за границу «по демпинговым ценам, на порядок ниже рыночных».
Рабочая группа М.Салье рекомендовала мэру отстранить В.Путина от занимаемой должности и передала материалы своего расследования в городскую прокуратуру и в Контрольное управление Администрации президента.