Общее руководство избирательной кампанией осуществлял брат Джона, Роберт Кеннеди.
На нескольких совещаниях Кеннеди разработал стратегию и тактику борьбы с Никсоном. Упор снова был сделан на чёткую организацию избирательной кампании. Теперь уже на Кеннеди работал весь аппарат демократической партии. К старым друзьям добавились несколько тысяч новых организаторов.
По всей стране создавались организации «Граждане за Кеннеди». Основное внимание было уделено избирательной кампании в западных штатах, где позиции Кеннеди не были сильны. За этот район отвечал второй брат кандидата в президенты — Тэд Кеннеди. Сарджент Шривер и Харрис Вуффорд должны были обеспечить Кеннеди поддержку негритянских избирателей. Гарри Трумэн агитировал за Кеннеди среди баптистов. Эдлай Стивенсон обещал помощь в Калифорнии. Сенатор Хэмфри предложил свои услуги в штате Миннесота. Джозеф Кеннеди оказался прав. Все распри среди демократов были на время отложены в сторону. Они думали об одном — как победить Никсона.
В целом позиция Кеннеди по внешнеполитическим вопросам представлялась американцам более взвешенной и рассудительной, чем оголтелая агрессивность Никсона. Критикуя провокацию с полётом U-2 над СССР, Кеннеди в мае 1960 года прямо заявил, что если бы он был президентом, то «не допустил бы возможности инцидента» и «не разрешил бы такой полёт». Такая позиция Кеннеди вызвала резкую критику по его адресу со стороны американской администрации. О Парижском саммите кандидат в президенты также отозвался критически, заявив, что «только неожиданно спокойная и уравновешенная реакция красных на провокацию, затеянную ЦРУ, позволила добиться существенного прогресса на переговорах». (АИ, в реальной истории после срыва переговоров Кеннеди отметил, что провал совещания в верхах в Париже «был результатом инцидента с U-2»)
Кеннеди довольно последовательно высказывался в пользу расширения советско-американских контактов. На выступлении в Рочестерском университете 1 октября 1959 года, он заявил, что, хотя никакие переговоры между СССР и США «не в состоянии положить конец разногласиям» между ними, это не значит, что такие переговоры «безнадёжны». «Избыток пессимизма не лучше, чем избыток оптимизма», — заявил Кеннеди. Призывая США и СССР освободиться от бремени гонки вооружений, он утверждал, что США «не хотят ядерной войны». Отметив, что дальнейшее распространение ядерного оружия весьма опасно, Кеннеди призвал СССР и США к соревнованию в области торговли и производства.
Кеннеди предлагал правительству США поддержать «любое практическое соглашение о разоружении». Он одобрил предложенный Хрущёвым в сентябре 1959 года проект соглашения о всеобщем разоружении и «демилитаризацию некоторых определенных районов напряжённости». В своих выступлениях Кеннеди призывал администрацию США не рассматривать проблему разоружения лишь как «средство ведения психологической войны», и перестать оценивать инициативы СССР только как коммунистическую пропаганду.
Вместе с тем Кеннеди выражал интересы монополистического капитала, в первую очередь — северо-восточной финансово-промышленной группировки, контролируемой кланами Рокфеллеров и Морганов. Соответственно, и основную поддержку на выборах он получал от избирателей наиболее густонаселённых штатов Восточного побережья США.
14 июня 1960 г., за месяц до созыва национального съезда демократической партии, Кеннеди, выступая в сенате, наметил в общих чертах основные положения будущей доктрины «гибкого реагирования», которую он намеревался положить в основу внешнеполитического курса США в ближайшие годы. Кеннеди подчеркнул необходимость «разработать и держать наготове более гибкие и отвечающие требованиям реальности инструменты для использования в Восточной Европе». «Политика «освобождения», гордо провозглашенная восемь лет назад, оказалась ловушкой и заблуждением», — заявил сенатор. Кеннеди признал провал агрессивного внешнеполитического курса США, заложенного Джоном Ф. Даллесом, и обвинил в этом провале администрацию Эйзенхауэра. Однако, он не отказывался от общей антисоветской направленности внешнеполитического курса, критикуя лишь отдельные его аспекты и тактические положения. Не спеша отказываться от привычной риторики «холодной войны», Кеннеди призвал: «Нам следует сейчас начать работать медленно и осторожно с целью осуществления программ, призванных отнять у советских хозяев любых подчиненных, проявляющих признаки недовольства, взращивать семена свободы в любых трещинах в железном занавесе, сокращая экономическую и идеологическую зависимость [этих стран] от России». Он также отметил особую важность идеологической борьбы с коммунизмом. Акцентируя внимание на этом, он, в частности, заявлял: «Наше государство испытывает сейчас большую нужду в мощи идей, чем в атомной, финансовой, промышленной или даже человеческой мощи».